HONGOS ENTOMOPATÓGENOS

Por: Vladimir Carvajal L. y Adrián Troya

Los insectos, en cualquiera de sus etapas de desarrollo son susceptibles a la infección y el ataque de patógenos. Uno de los más importantes y singulares por sus formas de actuar son los hongos entomopatógenos.

 

Fig. 1. Imagen típica de mosca infectada por el hongo Entomphthora muscae.

 

Los insectos, en cualquiera de sus etapas de desarrollo son susceptibles a la infección y el ataque de patógenos. Uno de los más importantes y singulares por sus formas de actuar son los hongos entomopatógenos.

Los hongos son un grupo de microorganismos entre los que se encuentran los mohos, las levaduras y los organismos productores de setas. Se caracterizan por ser heterótrofos (no son capaces de producir su propio alimento y deben consumir elementos de la naturaleza ya constituidos o sintetizados por otros organismos), eucariontes (que presenta un núcleo diferenciado, envuelto por una membrana y con citoplasma organizado), unicelulares o hifales (filamentosos), con reproducción por esporas de carácter sexual, asexual o las dos a la vez. Entre éstos, existen ciertos hongos que infectan a invertebrados, principalmente insectos (Figura 1).

Filogenéticamente los hongos que afectan a los insectos son un grupo diverso. Pertenecen al reino Mycota, constituido por cuatro subdivisiones: Deuteromycota, Zygomycota, Ascomycota, Basidiomycota (Inglis et al., 2001) y Chytridiomycota.

¿Cómo actúan los hongos entomopatógenos?

Los hongos entomopatógenos ingresan al insecto huésped en cuatro fases:

1. Cuando la espora se adhiere a la cutícula externa del insecto. La espora, al entrar en contacto con su integumento, reconoce ciertas sustancias que exuda la epicutícula, produciendo usualmente un mucilago que evita la desecación y la mantiene unida al huésped. 

2. Cuando la espora comienza a germinar. Una vez que la espora se ha adherido a la cutícula del insecto, comienza a penetrar a través de estructuras germinativas, entre las cuales se destacan los aprensorios, que son estructuras cubiertas de una sustancia mucilaginosa que les permite crear una interfase entre el tubo germinativo y la epicutícula. Este proceso requiere de condiciones de humedad y temperatura particulares.

3. Cuando la espora penetra vía tubo germinativo.La penetración del tubo germinativo en la epicutícula externa y la procutícula, se produce por la activación de mecanismos enzimáticos y físicos que promueven la digestión de la cutícula, con la ayuda de enzimas como quitinasas, lipasas y proteasas; así, el tubo germinativo penetra la cutícula del insecto e invade el celoma (Sanjuan, 1999).

4. Cuando el hongo se desarrolla en el interior del insecto (celoma). Al ingresar el hongo en el interior del insecto, debido a su primitivo sistema inmunológico, apenas responde produciendo algunas toxinas que pueden retrasar mas no limitar su desarrollo. Ya en el interior del artrópodo, el hongo comienza por atacar el tejido muscular y adiposo; aquí, las hifas se fragmentan en pequeños cilindros que se transportan por la hemolinfa del insecto. En estas condiciones su número se incrementa, hasta alcanzar todas las estructuras y tejidos del invertebrado, produciendo finalmente su muerte (Figuras: 2 y 3).

 

Fig. 2. Mosca infectada por el hongo Entomphthora muscae

Pero allí no queda todo, una vez muerto el organismo, las hifas comienzan a crecer velozmente usando los nutrientes que se hallan dentro de su huésped hasta formar el esclerocio.

Fig. 3. Vista dorsal de mosca infectada por el hongo Entomphthora muscae.

El esclerocio es una masa compacta de micelio endurecido que contiene reservas alimenticias destinadas a resistir en periodos ambientales extremos; pudiendo prevalecer varios meses si el ambiente está seco, o produciendo una estructura fértil si hay la humedad ambiental adecuada (Figuras: 4, 5, 7, 8).

a)

b)

 

Fig. 4. Detalles de hongo sobre mosca. a) Mosca afectada por hongo entomopatógeno Ophiocordyceps sp., dejando ver varios estromas con sus cuerpos fructíferos. b) Detalle del estroma y cuerpo fructífero con una relación de reproducción 5:1

Al final el hongo puede desarrollar un estroma (armazón o entramado de un órgano), con un cuerpo fructífero que permita expulsar ascosporas (células sexuales productoras de esporas de los hongos ascomicetos y que usualmente contienen ocho ascosporas) o producir un sinema (estructura erecta formada por un grupo de conidióforos, a veces fusionados, unidos en la base, y que portan en los lados y en el ápice los conidios), para dispersar conidios que pueden dispersarse fácilmente en condiciones adversas.

Fig. 5. Detalle del estroma y cuerpo fructífero de Ophiocordyceps sp., con una relación de reproducción 7:1.

a)

b)

Fig. 6. a) Moscas secas, fragmentadas e infectadas, en el ápice de una hoja. b) Larva de mariposa nocturna Noctuidae, infectada y paralizada por la acción de hongo entomopatógeno.

 

Al ingresar el hongo en el insecto, éste generará cambios en su comportamiento asociados al proceso de dispersión futura del hongo. Por ejemplo: una mosca infectada sufre ciertos espasmos que le obligan a buscar una rama o el ápice de una hoja a la cual se aferra hasta que muere. Mientras la humedad ambiental es la adecuada, las hifas crecerán ayudando a sujetar el insecto para luego dar paso al desarrollo de los estromas o cuerpos fructíferos. Cuando la mosca se seca su cuerpo se vuelve quebradizo y al paso de cualquier vertebrado se romperá liberando y esparciendo miles de esporas que estarán listas para infectar a otro huésped (Figura 6).

 

Fig. 7. Estroma y cuerpo fructífero de Ophiocordyceps sp., emergiendo de una hormiga del género Camponotus.

El género Cordyceps corresponde a un tipo de hongo ascomiceto parasitoide de la familia Clavicipitaceae, que ataca frecuentemente a las hormigas. La especie Ophiocordyceps unilateralis al infectar a las hormigas de la tribu Camponotini, es capaz de modificar su conducta, impulsando a la hormiga a subir a las ramas más altas de pasto y herbáceas donde se aferran fuertemente hasta anclarse con sus mandíbulas. La hormiga finalmente muere y el hongo aprovecha la humedad interna para producir el estroma. Al final, se forma el cuerpo fructífero (esporocarpo) que queda expuesto para asegurar una mayor dispersión de las esporas. 

Fig. 8. Estroma y cuerpo fructífero emergiendo de la hormiga Pachycondyla crassinoda.

A diferencia de cómo actúan los virus y las bacterias, los hongos entomopatógenos no necesitan que el huésped los ingiera para provocar la infección, pues el hongo ha desarrollado mecanismos químicos - moleculares para penetrar a través su integumento.

A continuación se presenta una lista de los principales hongos patógenos de escarabajops, su huésped natural o experimental y la etapa en la que actúa (H=huevo, L= larva, P=pupa, A=adulto):

 

Fuente: Rodríguez (1977), Quijije y Mendoza (1995) y Rogg (2000).

 

Referencias

Avery Michael, Post Eric. 2013. Record of a Zoophthora sp. (Entomophthoromycota: Entomophthorales) pathogen of the irruptive noctuid moth Eurois occulta (Lepidoptera) in West Greenland. Journal of Invertebrate Pathology 114 (2013) 292–294

Hajek, AE, Papierok, B., y Eilenberg, J.(2012).Los métodos para el estudio de las Entomophthorales.En L. Lacey (Ed.),Manual de técnicas en la patología de invertebrados(2. ed., Capítulo 9, pp. 285-316).Academic Press.

Inglis, G.D., Goettel, M.S., Butt, T.M., Strasser, H. 2001. Use of Hyphomycetous fungi for managing insect pests. En: Butt, T.M., Jackson, C.W. y Magan, N. (eds.) Fungi as Biocontrol Agents: Progress, Problems and Potencial. CABI Internacional, Wallingford, U.K. pp. 23-69.

López Lastra Claudia C., Siri Augusto, García Juan J., Eilenberg Jorgen & Humber Richard A. 2006.Entomophthora ferdinandii (Zygomycetes: Entomophthorales) causing natural infections of Musca domestica (Diptera: Muscidae) in Argentina. Mycopathologia 161: 251–254.

Sanjuan, Tatiana. 1999.La diversidad del hongo entomopatogeno Cordyceps (Ascomycotina: Clavicipitaceae) en hormigas de bosques húmedos tropicales con diferentes grados de disturbio. Bogotá, Colombia: Universidad Nacional de Colombia. p. 134.